Antennae Vol. 10, no.1, Hiver 2003

La résistance des ennemis naturels à la résistance
par Richard Berthiaume

Certains insectes et autres arthropodes sont des ravageurs importants de plusieurs cultures et causent parfois des pertes économiques considérables. Les dommages engendrés par ces ravageurs peuvent diminuer la ressource disponible pour l’espèce humaine. Cependant, depuis la seconde guerre mondiale, les humains disposent de plusieurs molécules (produits chimiques ou composés chimiques) (insecticides et acaricides) permettant de lutter plus efficacement contre les arthropodes ravageurs et de diminuer grandement les effets néfastes de ces derniers sur les cultures (Begon et al. 1990). Depuis le début de la révolution verte, le recours aux pesticides de synthèse pour protéger les cultures a connu un essor incroyable. Ces derniers possédaient une grande efficacité, étaient relativement faciles à utiliser et permettaient aux producteurs d’accroître le rendement agricole (Begon et al. 1990). Cependant, des applications abusives et répétitives ont inévitablement entraîné l’apparition d’un problème grandissant et inquiétant de résistance aux pesticides de synthèse (Rathman et al. 1990). Plusieurs espèces de ravageurs peuvent désormais résister à des quantités supérieures de produits ou sont devenues complètement insensibles (Begon et al. 1990). Cette résistance rend le contrôle des ravageurs plus difficile car les produits ou classes de produits jadis utilisés sont aujourd’hui moins efficaces ou complètement inefficaces. Cette nouvelle réalité expose donc les cultures à des risques de dommages très élevés.

Pour contourner l’apparition de la résistance et les inquiétudes grandissantes du public face aux répercussions négatives sur la santé humaine et l’environnement, le concept de la lutte intégrée est apparu. Le concept de la lutte intégrée permet théoriquement de lutter contre les ravageurs des cultures en utilisant tous les moyens de lutte connus (méthodes biologiques, culturales et chimiques). Cependant, malgré tous les efforts déployés, le recours aux pesticides de synthèse est encore aujourd’hui le principal moyen de lutte utilisé contre les ravageurs (Floate et al. 2002). 

L’intégration des méthodes biologiques et chimiques à l’intérieur d’un programme de lutte intégrée est difficile puisque ces deux méthodes sont pratiquement incompatibles, les effets des pesticides étant très dommageables pour les ennemis naturels (Morse et Croft 1981; Pralavorio et al. 1984; Delorme et al. 1984; Waage et al. 1985). À titre d’exemple, le contrôle biologique du puceron du noyer (Chromaphis juglandicola Kaltenbach) est normalement effectué avec succès par le parasitoïde Trioxys pallidus Haliday dans les vergers de noyers en Californie (Hoy et al. 1990). Cependant, lorsque d’autres ravageurs secondaires apparaissent dans les vergers, les producteurs effectuent des traitements insecticides ce qui a pour effet de briser l’équilibre biologique à la faveur du ravageur primaire. Ce dernier peut alors provoquer des dommages importants aux vergers en l’absence d’un contrôle adéquat du parasitoïde (Hoy et al. 1989, 1990). Par ailleurs, les autres produits phytosanitaires utilisés pour lutter contre les plantes envahissantes et les maladies fongiques peuvent également altérer les communautés d’ennemis naturels. À titre d’exemple, lors d’applications de fongicides, l’un des principaux parasitoïdes utilisés dans les serres (Encarsia formosa Gahan) voit son oviposition diminuer et lors de traitements herbicides, la longévité des adultes de la coccinelle maculée (Coleomegilla maculata DeGeer) est fortement réduite (Croft et Brown 1975).

L’une des possibilités pour contourner le problème d’incompatibilité entre la lutte biologique et la lutte chimique dans le concept de la lutte intégrée est le développement d’ennemis naturels résistants aux différents pesticides utilisés dans une culture. Les ennemis naturels ainsi modifiés ou améliorés pourraient diminuer la population du ravageur malgré des applications de pesticides. Pour y arriver, il est cependant nécessaire de comprendre pourquoi la résistance aux pesticides ne s’est pas développée aussi rapidement chez les ennemis naturels que chez les ravageurs. En effet, l’acquisition de la résistance chez les ennemis naturels semble être un processus lent et peu répandu. En 1981, sur les 294 espèces d’arthropodes reconnues comme étant résistantes à au moins un pesticide, seulement 4,4% (13 espèces) étaient des ennemis naturels (Morse et Croft 1981). Neufs années plus tard, soit en 1990, il y avait 447 espèces d’arthropodes résistantes et encore uniquement 13 espèces d’ennemis naturels (moins de 3%) montraient de la résistance face à au moins un pesticide (Rathman et al. 1990). Les données indiquent que la résistance aux pesticides est en pleine croissance chez les ravageurs alors que la situation est demeurée stable chez les ennemis naturels. Cette situation démontre clairement qu’il existe des différences fondamentales entre les ravageurs (herbivores) et les ennemis naturels dans leur capacité respective à développer de la résistance envers les pesticides de synthèse. Quelles sont donc ces différences entre les ravageurs et les ennemis naturels?

L’effet du nombre
L’une des premières raisons à considérer pour expliquer la différence de vitesse de développement des souches résistantes à un pesticide de synthèse entre les ravageurs et les ennemis naturels est le nombre d’individus subissant le traitement. En effet, dans toute population, il existe des différences fondamentales entre les individus (variabilité génétique) et ce sont ces différences qui sont à la base même du mécanisme de l’évolution. Plus le nombre d’individus qui subissent un stress quelconque (pression de sélection) est grand plus élevées sont les chances, d’un point de vue mathématique, qu’un individu ou certains d’entre eux possèdent les caractéristiques leur permettant de survivre à cette pression de sélection. Chez les insectes, comme ailleurs dans le règne animal, les herbivores sont plus nombreux que leurs prédateurs sinon l’extinction des proies serait inévitable (Croft et Morse 1979). Pour cette raison, il est évident que le facteur numérique favorise les herbivores dans le développement de la résistance par comparaison avec les ennemis naturels. Ces derniers, étant moins nombreux, ont moins de chance d’avoir au sein même de leur population des individus naturellement résistants à une nouvelle molécule comme un pesticide de synthèse.

Le nombre de générations par année et la fécondité
Le nombre de générations produit par année par une espèce à l’intérieur d’un habitat influence grandement la vitesse d’apparition de la résistance (Tabashnik et Croft 1982). En effet, si l’on compare une espèce ayant une seule génération par année avec une autre pouvant effectuer quatre générations durant la même période et ayant un taux d’accroissement identique à chaque génération, on constate que la résistance apparaîtra beaucoup plus rapidement chez l’espèce ayant quatre générations par année (Tabashnik et Croft 1985). À titre d’exemple, si 10 individus résistants peuvent donner chacun 10 descendants, il y aura, après une année 100 individus résistants chez l’espèce univoltine alors que ce nombre atteindra 100 000 individus pour l’espèce ayant quatre générations. Il est également évident que la fécondité d’une espèce peut aussi fortement influencer la vitesse d’apparition de la résistance. En effet, deux espèces ayant un nombre de générations similaire auront des vitesses d’apparition de la résistance différentes si leur fécondité respective est différente. Par exemple, deux espèces bivoltines possédant une fécondité moyenne de 50 et 100 descendants auront à partir de 10 individus résistants, après une année, respectivement 25 000 et 100 000 individus résistants. Comme la fécondité potentielle des herbivores est habituellement beaucoup plus élevée que celle des ennemis naturels, la vitesse d’apparition devrait également être supérieure chez les ravageurs. Si une femelle peut produire un plus grand nombre de descendants résistants, ce facteur de résistance aura une plus grande probabilité de persister dans un premier temps et pourra également se disperser plus rapidement dans l’ensemble de la population ou de l’espèce au complet.

La limitation de la nourriture
Une autre raison expliquant la différence dans l’acquisition de la résistance entre les ravageurs et les ennemis naturels est l’hypothèse de la limitation de la nourriture (Tabashnik et Croft 1985). À la suite d’une application d’un pesticide, les ennemis naturels qui ont survécu ne trouvent plus suffisamment de nourriture (habituellement le ravageur) dans leur environnement immédiat pour survivre (Morse et Croft 1981; Tabashnik et Croft 1985). En effet, ce n’est pas tout d’avoir acquis une nouvelle résistance face à une molécule mais il faut aussi continuer de s’alimenter pour transmettre éventuellement ce nouveau caractère aux générations futures. Ce stress alimentaire additionnel imposé aux ennemis naturels cause une mortalité supérieure des individus résistants ce qui retarde inévitablement l’apparition de la résistance chez ceux-ci (Croft et Brown 1975; Croft et Morse 1979; Morse et Croft 1981). À l’inverse, le ravageur (herbivore) qui survit à l’application ne fait pas face à ce problème puisque les ressources alimentaires sont pratiquement illimitées directement à l’endroit où il a subi le traitement (Croft et Brown 1975). De plus, un bon nombre de ses compétiteurs ont été éliminés par le traitement augmentant ainsi les ressources disponibles (Croft et Brown 1975). Cet avantage indéniable permet aux ravageurs de croître et de se développer sans stress alimentaire ce qui leur permet de transférer à la prochaine génération la résistance qu’ils ont développée (Morse et Croft 1981).

Pour vérifier l’hypothèse de la limitation de la nourriture, Morse et Croft (1981) ont étudié l’évolution de l’apparition de la résistance en laboratoire chez un acarien prédateur (Amblyseius fallacis (Garman)) et un acarien ravageur (Tetranychus urticae Koch) appartenant à une même culture. Pour mesurer l’impact de la disponibilité de la nourriture, la proie et le prédateur n’étaient pas limités du point de vue nutritionnel après l’exposition forcée à un insecticide. L’expérience a démontré que le prédateur, s’il ne subissait pas de stress alimentaire après l’application du pesticide, possédait un potentiel similaire sinon supérieur aux ravageurs pour acquérir de la résistance (Morse et Croft 1981). Ainsi, après une sélection réalisée sur 22 générations consécutives, les niveaux de tolérance acquise par les deux espèces étaient similaires (Morse et Croft 1981). Compte tenu de cette démonstration, les ennemis naturels doivent souvent attendre que le ravageur ait développé sa propre résistance pour pouvoir développer la leur.

Les déplacements devenus obligatoires
Un autre facteur à considérer et découlant directement de l’hypothèse de la limitation de la nourriture est que cette pénurie de denrées (incluant les proies ou les hôtes) entraîne un déplacement de l’ennemi naturel devenu résistant vers un autre habitat afin d’assurer son développement et sa reproduction (Morse et Croft 1981). Cette recherche de nourriture est désavantageuse à plusieurs égards. L’ennemi naturel peut être incapable de trouver des proies ou des hôtes et mourir éventuellement sans avoir produit de descendants possédant le facteur de résistance. Cependant, s’il parvient à trouver un nouvel habitat contenant de la nourriture, il y aura éventuellement dilution du facteur de résistance puisqu’il s’accouplera avec un individu potentiellement non résistant (Croft et Brown 1975; Morse et Croft 1981). En plus de cette dilution possible du facteur de résistance, l’ennemi naturel peut également être lui-même victime de prédation durant ce déplacement. Or, comme expliqué précédemment, toute perte supplémentaire d’individus résistants dans une population a un effet important sur la vitesse de développement de la résistance.

Capacité de détoxication différentielle
Un autre facteur souvent invoqué pour expliquer la différence de la vitesse d’apparition de la résistance entre les ravageurs et leurs ennemis naturels est une capacité de détoxication différente entre ces deux groupes d’organismes (Croft et Morse 1979; Tabashnik et Croft 1985; Wright et Verkerk 1995). La détoxication est un processus présent chez plusieurs espèces d’insectes ayant développé une résistance à un composé chimique. Une enzyme ou un groupe enzymatique a été modifié afin de neutraliser le composé chimique de manière à l’empêcher d’atteindre sa cible dans l’organisme et ainsi éviter son effet toxique ou mortel (Ishaaya et Casida 1981; Delorme et al. 1984; Chiang et Sun 1991; Rathman et al. 1992). Au cours de l’évolution, les plantes ont développé différents mécanismes de défense contre les herbivores, incluant des composés chimiques (alkaloïdes, tanins, etc) (Rhoades 1985; Howe et Westley 1988; Pollard 1992), entraînant par le fait même une adaptation des herbivores face à ces nouveaux composés sécrétés par les plantes. C’est donc cette coévolution entre les plantes et les herbivores qui est à la base de la capacité de détoxication différentielle entre herbivores et ennemis naturels. Le retard dans la vitesse d’apparition de résistance chez les ennemis naturels résulterait de l’absence de pré-adaptation de ces derniers comparativement aux ravageurs à détoxiquer les composés chimiques toxiques comme les pesticides (Tabashnik et Croft 1985). À l’inverse, les ravageurs posséderaient une pré-adaptation naturelle qui les prédisposeraient à réagir et à devenir résistants face à des composés chimiques comme les pesticides (Tabashnik et Croft 1985).

Les ennemis naturels sont rarement en contact direct avec les composés sécrétés par les plantes. Ils ne seraient donc pas habitués à détoxiquer des produits chimiques potentiellement néfastes ce qui retarderait inévitablement l’apparition de la résistance. Ce concept est cependant difficile à valider puisqu’il est extrêmement difficile de nourrir des ennemis naturels avec des plantes afin de déterminer si des contacts plus fréquents avec des composés sécrétés par les plantes peuvent augmenter la vitesse de développement de la résistance. Néanmoins, une démonstration indirecte de l’effet des composés chimiques des plantes peut être réalisée en comparant l’évolution de l’apparition de la résistance chez des espèces de ravageurs possédant des régimes alimentaires différents (Krieger et al. 1971; Croft et Morse 1979). En comparant l’activité enzymatique chez plusieurs espèces de lépidoptères ayant des modes d’alimentation variés (polyphage, oligophage et monophage), il a été possible de démontrer qu’elle était supérieure chez les espèces polyphages, suivie par les oligophages et les monophages (Krieger et al. 1971). Cette étude démontre que les espèces polyphages, qui sont confrontées à plusieurs composés chimiques différents, possèdent une activité enzymatique supérieure les prédisposant à la détoxication plus rapide lors de l’exposition à un nouveau composé chimique comme un pesticide de synthèse (Krieger et al. 1971). Par déduction, les ennemis naturels qui ne sont pas exposés régulièrement aux composés chimiques toxiques possèdent une moins bonne adaptation pour développer de la résistance face à un pesticide.

Taux de déplacement des espèces
Le taux de déplacement (immigration et émigration) d’une espèce peut également influencer la vitesse d’apparition de la résistance (Tabashnik et Croft 1985). Plus les déplacements d’une espèce sont fréquents et importants, plus les risques de dilution de la résistance acquise sont élevés (Tabashnik et Croft 1982). Par exemple, les acariens prédateurs devraient normalement développer une résistance plus rapidement qu’une espèce parasitoïde évoluant dans le même habitat. En effet, les déplacements limités des acariens prédateurs, par comparaison avec les parasitoïdes, diminuent les probabilités de s’accoupler avec des individus provenant d’une autre population et restés susceptibles, permettant ainsi d’augmenter la vitesse d’apparition de la résistance (Croft et Brown 1975). Ce facteur est également applicable entre les ennemis naturels et les ravageurs puisque, de par leur mode de vie, les ennemis naturels se déplacent plus que les ravageurs. En effet, contrairement aux herbivores qui sont moins souvent appelés à ce déplacer, car leur ressource (plante) ne se déplace pas, les ennemis naturels doivent effectuer régulièrement des déplacements pour trouver de nouvelles proies ou de nouveaux hôtes. 

Différences entre prédateurs et parasitoïdes
Il existe aussi des différences dans la vitesse de développement de la résistance entre les groupes d’ennemis naturels. Les parasitoïdes hyménoptères et diptères sont habituellement beaucoup plus sensibles aux pesticides que les prédateurs (Croft et Brown 1975; Delorme et al. 1984; Hoy et al. 1990). Plusieurs raisons peuvent expliquer cette différence marquée entre ces deux grands groupes d’ennemis naturels. L’écologie même des parasitoïdes comporte des différences importantes comparativement aux prédateurs, ce qui a un impact direct sur leur capacité à développer de la résistance. Les prédateurs sont généralement moins restreints dans leur choix de nourriture (proies) que les parasitoïdes (hôtes) les rendant moins vulnérables à la limitation de la nourriture (Croft et Brown 1975; Croft et Morse 1979). Les parasitoïdes sont obligés de trouver leur hôte afin de transférer à la génération suivante la résistance développée (Croft et Brown 1975).

Par ailleurs, la majorité des prédateurs résident dans le même micro-habitat que les ravageurs, les exposant ainsi aux mêmes pressions de sélection (Croft et Brown 1975). Les parasitoïdes se nourrissent majoritairement d’une autre ressource alimentaire (nectar, pollen, etc.) alors que les hôtes ne servent qu’à perpétuer l’espèce. Ils doivent donc régulièrement se déplacer entre ces deux ressources ce qui peut les amener à visiter deux habitats différents pour subvenir à leurs besoins. Cette situation peut provoquer une pression de sélection différente entre le parasitoïde et le prédateur puisque le parasitoïde peut être absent de l’habitat lorsque le pesticide est appliqué. De plus, la très grande majorité du développement larvaire d’un parasitoïde se produit à l’intérieur de son hôte où il est à l’abri du pesticide et, par le fait même, de la pression de sélection que subit la larve d’un prédateur qui est libre sur le feuillage (Wright et Verkerk 1995). Ces différences comportementales augmentent les possibilités que des individus parasitoïdes sensibles aux pesticides persistent dans l’habitat et viennent diluer le facteur de résistance acquis par une partie de la population.

Dans un autre ordre d’idées, le peu de différence génétique entre les individus d’une même espèce de parasitoïde hyménoptère est un autre facteur qui explique leur sensibilité supérieure aux pesticides et qui, par le fait même, diminue la vitesse d’apparition de la résistance (Rosenheim et Hoy 1986; Hoy et al. 1989; Hoy et al. 1990). La diversité génétique est essentielle pour qu’une pression de sélection puisse favoriser l’apparition d’individus résistants (Hoy 1976, 1986). Ce manque de diversité génétique, largement répandu chez les hyménoptères, serait principalement dû à leur mode de reproduction où l’accouplement n’est que facultatif (Hoy 1976).

Conclusion
L'ensemble des facteurs impliqués dans la vitesse d’apparition de la résistance peuvent jouer un rôle dans la différence d'apparition de la résistance entre les ennemis naturels et les herbivores et dépendent inévitablement des espèces considérées (Tabashnik et Croft 1985). De plus, ces différents facteurs ne sont pas exclusifs supposant que plus d'un facteur peut être impliqué dans le processus de l'apparition ou de la non-apparition de la résistance chez une espèce d'ennemi naturel (Tabashnik et Croft 1985). Comme plusieurs auteurs le soulignent, c'est l'hypothèse de la limitation de la nourriture qui semble être l’élément majeur réduisant fortement l'apparition de résistance aux pesticides de synthèse chez les ennemis naturels (Croft et Morse 1979 ; Morse et Croft 1981 ; Wright et Verkerk 1995).

L’avenir du développement d’ennemis naturels résistants aux pesticides semble être encourageant (Pralavorio et al. 1984). En effet, malgré le fait que les parasitoïdes soient plus difficiles à manipuler, plusieurs projets de recherche ont obtenu d’excellents résultats (Grafton-Cardwell et Hoy 1986; Rosenheim et Hoy 1986; Hoy et al. 1990; Rathman et al. 1990; Javier et al. 1991). Cette nouvelle technologie mérite d’être intégrée aux autres pratiques de répression des ravageurs dans les programmes de lutte intégrée afin de pouvoir combiner la lutte biologique et la lutte chimique. D’ailleurs, plusieurs intervenants sont d’accord pour dire que c’est l’une des seules voies possibles pour réconcilier la lutte biologique et la lutte chimique. Cependant, d’autres se demandent si l’utilisation d’ennemis naturels résistants n’est pas seulement le traitement d’un symptôme plutôt qu’un véritable traitement de la maladie. En effet, on ne s’attaque pas réellement aux causes obligeant aujourd’hui la modification des ennemis naturels pour les intégrer aux moyens de lutte contre les ravageurs. L’usage abusif des pesticides est la cause principale de ce besoin d’ennemis naturels résistants et leur utilisation dans nos moyens de lutte pourrait même provoquer une augmentation de l’utilisation des pesticides. Avec des ennemis naturels résistants, il n’y a plus de raisons de ne pas utiliser de pesticides. Ainsi, l’argument voulant que la lutte chimique nuise à la lutte biologique ne serait plus valide. Le débat demeure donc entier…

Références
Begon, M., J.L. Harper et C.R. Townsend. 1990. Ecology: Individuals, populations and communities. Second Edition. Blackwell Scientific publications. Boston. 945 p.
Chiang, F.M. et C.N. Sun. 1991. Detoxifying enzymes and susceptibility to several insecticides of Apanteles plutellae (Hymenoptera: Braconidae) and Diadegma semiclausum (Hymenoptera: Ichneumonidae), parasitoids of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae) larvae. Environ. Entomol. 20: 1687-1690.
Croft, B.A. et A.W.A. Brown. 1975. Reponses of arthropod natural enemies to insecticides. Annu. Rev. Entomol. 20: 285-335.
Croft, B.A. et J.G. Morse. 1979. Research advances on pesticide resistance in natural enemies. Entomophaga 24: 3-11.
Delorme, R., A. Angot et D. Augé. 1984. Variations de sensibilité d'Encarsia formosa Gahan. (Hyménoptères: Aphelinidae) soumis à des pressions de sélection insecticide: approches biologique et biochimiques. Agronomie 4: 305-309.
Floate, K.D., J. Bérubé, G. Boiteau, L.M. Dosdall, K. van Frankenhuyzen, D.R Gillespie, J. Moyer, H.G. Philip et S. Shamoun. 2002. Pesticides and biological control. In Mason, P.G. et J.T. Hubert (eds.) Biological control programmes in Canada, 1981-2000. 4-14 pp. 
Grafton-Cardwell, E.E. et M.A. Hoy. 1986. Genetic improvement of common green lacewing, Chrysoperla carnea (Neuroptera: Chrysopidae): selection for carbaryl resistance. Environ. Entomol. 15:1130-1136.
Howe, H.F. et L.C. Westley. 1988. Plant defence animal offence. pp. 29-57 In Ecological relationships of plants and animals. Oxford University Press. New York. 
Hoy, M.A. 1976. Genetic improvement of insects: fact or fantasy. Environ. Entomol. 5: 833-839.
Hoy, M.A. 1986. Use of genetic improvement in biological control. Agric. Ecosystems Environ. 15: 109-119.
Hoy, M.A., F.E. Cave, R.H. Beede, J. Grant, W.H. Krueger, W.H. Olson, K.M. Spollent, W.W. Barnett et L.C. Hendricks. 1989. Guthion-resistant walnut aphid parasite: Release, dispersal and recovery in orchards. Calif. Agric. 43: 21-23.
Hoy, M.A., F.E. Cave, R.H. Beede, J. Grant, W.H. Krueger, W.H. Olson, K.M. Spollent, W.W. Barnett et L.C. Hendricks. 1990. Release, dispersal, and recovery of a laboratory-selected strain of the walnut aphid parasite Trioxys pallidus (Hymenoptera: Aphidiidae) resistant to azinphosmethyl. J. Econ. Entomol. 83: 89-96.
Ishaaya, I. et J.E. Casida. 1981. Pyrethroid esterase may contribute to natural pyrethroid tolerance of larvae of the common green lacewing. Environ. Entomol. 10: 681-684.
Javier, P.A., A. Havron, B. Morallo-Rejesus et D. Rosen. 1991. Selection for pesticide resistance in Aphytis, Entomol. Exp. Appl. 61: 237-245.
Krieger, R.I., P.P. Feeny et C.F. Wilkinson. 1971. Detoxification enzymes in the guts of caterpillars: an evolutionary answer to plant defence? Science 172: 579-581.
Morse, J.G. et B.A. Croft. 1981. Developed resistance to azinphosmethyl in a predator-prey mite system in greenhouse experiments. Entomophaga 26: 191-202.
Pollard A.J. 1992. The importance of deterrence: response of grazing animals to plant variation. pp. 216-239. In Plant resistance to herbivores and pathogens: ecology, evolution and genetics. University Chicago Press Ltd. London. 
Pralavorio, M., D. Fournier, J.B. Bergé et A. Cuany. 1984. La sélection d'auxiliaires résistants aux pesticides: une nécessité dans les programmes de lutte intégrée. Phytoprotection 65: 1-7.
Rathman, R.J., M.W. Johnson, J.A. Rosenheim et B.E. Tabashnik. 1990. Carbamate and pyrethroid resistance in the leafminer parasitoid Diglyphus begini (Hymenoptera: Eulophidae). J. Econ. Entomol. 83: 2153-2158.
Rathman, R.J., M.W. Johnson, J.A. Rosenheim, B.E. Tabashnik et M. Purcell. 1992. Sexual differences in insecticide susceptibility and synergism with piperonyl butoxine in the leafminer parasitoid Diglyphus begini (Hymenoptera: Eulophidae). J. Econ. Entomol. 85: 15-20.
Rhoades, D.F. 1985. Offensive-defensive interactions between herbivores and plants: their relevance in herbivore population dynamics and ecological theory. Am. Nat. 125: 205-238.
Rosenheim, J.A. et M.A. Hoy. 1986. Intraspecific variation in levels of pesticide resistance in field population of a parasitoid, Aphytis melinus (Hymenoptera: Aphelinidae): the role of past selection pressures. J. Econ. Entomol. 79: 1161-1173.
Tabashnik, B.E. et B.A. Croft. 1982. Managing pesticide resistance in crop-arthropod complex: interactions between biological and operational factors. Environ. Entomol. 11: 1137-1144.
Tabashnik, B.E. et B.A. Croft. 1985. Evolution of pesticide resistance in apple pest and their natural enemies. Entomophaga 30: 37-49.
Waage, J.K., M.P. Hassell et H.C.J. Godfray. 1985. The dynamics of pest-parasitoid-insecticide interactions. J. Appl. Ecol. 22: 825-838.
Wright, D.J. et R.H.J. Verkerk. 1995. Integration of chemical and biological control systems for arthropods: evaluation in a multitrophic context. Pestic. Sci. 44: 207-218.


Richard Berthiaume est étudiant au doctorat au département des sciences du bois et de la forêt de l’Université Laval.